Годичные циклы развития муравьев

Автореф. дисс… докт. биол. наук.
Санкт-Петербург, СПбГУ. 1996. 50 с.

ВЫВОДЫ ДИССЕРТАЦИИ:

1. Для большинства исследованных тропических муравьев характерен гомодинамный тип сезонного развития, при котором в гнездах постоянно присутствуют все категории расплода от яйца до куколки, а задержек онтогенеза не наблюдается. У некоторых тропических видов, проникающих в субтропики и зону теплого умеренного климата, формируется квазигомодинамость: они сохраняют способность к неограниченно долгому развитию в благоприятных условиях и не имеют диапаузы, но, в отличие от гомодинамных видов, могут переживать зиму в состоянии холодового оцепенения, хотя их расплод при этом нередко погибает частично или полностью. Подавляющее большинство муравьев, населяющих районы субтропиков, умеренного и холодного климата, а также некоторые тропические, имеют гетеродинамные годичные циклы, в которых в конце благоприятного для развития периода года возникает диапауза, повышающая устойчивость зимующих личинок и имаго.

2. Предложено выделять у муравьев три основных структурных типа гетеродинамных годичных циклов:

• (1) тип Aphaenogaster характеризуется наличием диапаузы у личинок, но ее отсутствием у цариц, которые продолжают яйцекладку до глубокой осени; поэтому на зиму в гнездах остаются не только личинки всех возрастов, но и яйца, которые у многих видов успешно перезимовывают; такая структура цикла свойственна в основном субтропическим видам и лишь некоторым обитающим в теплом умеренном климате;
• (2) тип Myrmica отличается возникновением диапаузы в конце лета как у личинок, так и у цариц; поэтому до наступления зимы из отложенных яиц успевают выйти личинки, а все куколки развиваются до имаго, и зимующий расплод представлен только личинками, возрастной состав которых в разных таксонах муравьев может быть очень различным (возможна зимовка на ранних, средних, поздних или практически на любых стадиях личиночного развития); такие годичные циклы свойственны большинству видов муравьев, обитающих в зоне умеренного климата;
• (3) тип Formica — диапауза у личинок отсутствует, но у цариц она наступает в конце лета задолго до осеннего похолодания; поэтому даже отложенные последними яйца успевают завершить развитие до имаго, и муравьи зимуют вообще без расплода; такие годичные циклы характерны, прежде всего, для видов трибы Formicini.

3. Следует различать две основные адаптивные стратегии сезонного развития, обеспечивающие приспособление муравьев к обитанию в регионах с резко сезонным климатом. Стратегия растянутого (экстенсивного) развития основана на способности личинок диапаузировать и продолжать развитие в течение следующего лета. Она наиболее распространена среди муравьев умеренного и холодного климата и отличается рядом преимуществ:

• (1) более полное использование благоприятного для развития периода года и доступных тепловых ресурсов;
• (2) возможность растягивать развитие личинок на два и даже три летних сезона (повторная зимовка);
• (3) возможность приспосабливаться к продолжительности теплого периода года, изменяя количество быстрою расплода, т.е. личинок, развивающихся из яиц без диапаузы. Стратегия концентрированного (интенсивного) развития предполагает обязательное завершение развития личинок, появившихся из отложенных яиц, в течение одного летнего сезона, т.е. свойственна видам с годичными циклами типа Formica. Она может быть реализована в зоне умеренного климата только в сочетании с повышенной скоростью онтогенеза, т.е. путем интенсификации процессов развития особей, что становится исключительно важным для северных видов и популяций, обитающих в районах с особенно коротким летом.

4. Гетеродинамные виды муравьев разделены на две группы, принципиально различающиеся по регуляции сезонного цикла: экзогенно-гетеродинамные (в основном виды Diplorhoptrum, Messor, Monomorium, Tetramorium), для которых характерна возможность непрерывного и неограниченного развития при оптимальных условиях и возникновение факультативной диапаузы (олигопаузы) только при субоптимальных, но еще пригодных для развития температурах, и эндогенно-гетеродинамные (большинство видов умеренной зоны), у которых индукция диапаузы обусловлена, в первую очередь, внутренними факторами (эндогенным таймером) и никакие внешние условия не могут предотвратить ее наступление. Диапауза эндогенно-гетеродинамных видов является облигатной для колонии.

5. В константных лабораторных условиях содержания и в ситуации свободного выбора муравьями температурных условий (в термоградиенте) у большинства эндогенно-гетеродинамных и многих экзогенно-гетеродинамных видов удается наблюдать спонтанные ритмы развития: откладка яиц и развитие личинок сначала прекращаются (наступление диапаузы), а через больший или меньший промежуток времени самопроизвольно возобновляются (спонтанная реактивация); такое чередование периодов развития и диапаузы может повторяться много раз при наличии достаточного времени. Для спонтанных ритмов развития характерны эндогенность, высокая изменчивость продолжительности периодов ритма и цирканнуальность при нередко очень значительных отклонениях полного периода ритма от 12 месяцев.

6. В условиях умеренного климата наличие холодной зимы делает невозможным свободное протекание спонтанных ритмов развития. В этой ситуации экологическое значение имеет лишь та часть эндогенного ритма, которая определяет постепенное уменьшение продуктивности и тенденции к развитию и увеличение склонности к диапаузе в течение летнего периода годичного цикла. Этот внутренний для колонии физиологический процесс (или процессы) действует как механизм песочных часов, т.е. внутренний таймер, отмеривающий характерную для данного вида и популяции продолжительность сезонного цикла развития, и занимает центральное положение в системе регуляции годичных циклов эндогенно-гетеродинамных муравьев. Важнейшими проявлениями работы механизма песочных часов являются градуальное уменьшение репродуктивного потенциал колонии и изменение нормы реакции на температуру и фотопериод в течение активного периода годичного цикла.

7. Основными экзогенными факторами, управляющими сезонным развитием муравьев, являются фотопериод и температура. Характер сезонного развития гомодинамных и квазигомодинамных видов муравьев полностью определяется прямым влиянием температуры. Регуляция наступления диапаузы и продолжительности сезонного цикла развития у гетеродинамных видов осуществляется благодаря сигнальному действию экзогенных факторов.

8. Роль фотопериодизма в регуляции годичного цикла муравьев весьма ограничена; фотопериодические эффекты, затрагивающие процессы развития, индукции и терминации диапаузы, обнаружены только у нескольких видов. Основное проявление фотопериодического контроля сезонного развития у муравьев — это ускорение наступления диапаузы и сокращение цикла развития колонии в условиях короткого дня. При воздействии длинно-дневных фотопериодов на диапаузирующих муравьев может происходить фотопериодическая реактивация, которая, однако, не имеет экологического значения и является проявлением физиологического механизма фотопериодической реакции.

9. Выявлены две основные особенности сигнального действия температурного фактора:

• (1) понижение температуры ускоряет наступление диапаузы и укорачивает сезонный цикл развития; повышение температуры действует в противоположном направлении;
• (2) суточные термопериоды способствуют бездиапаузному развитию и увеличивают продолжительность сезонного цикла развития по сравнению с наблюдающейся при константной температуре, равной среднесуточной температуре термопериода.

10. Основным механизмом прекращения диапаузы у муравьев является холодовая реактивация, протекающая в период зимовки и требующая воздействия низких положительных температур на диапаузирующие колонии в течение нескольких недель или месяцев. В результате холодовой реактивации происходит восстановление потенциала колонии муравьев к полноценному развитию и изменяются нормы реакции на температуру и фотопериод.

11. Регуляция продолжительности сезонного цикла развития и сроков наступления диапаузы у эндогенно-гетеродинамньк видов является наиболее комплексным процессом, в котором участвуют как внешние, так и внутренние факторы. Прекращение развития и яйцекладки и наступление диапаузы в конце лета обусловлено у них, с одной стороны, эндогенными физиологическими процессами (механизмом песочных часов), а с другой стороны, экзогенными корректирующими факторами, которые позволяют точнее согласовывать сроки наступления диапаузы с климатическими условиями конкретного года. Относительный удельный вес экзогенных и эндогенных механизмов в регуляции сезонного цикла развития может значительно варьировать. У одних видов сроки наступления диапаузы и продолжительность сезонного цикла развития существенно изменяются при повышении или понижении температуры, в то время как у других они почти не зависят от температурных условий.

12. Социальные факторы играют важнейшую роль как в эндогенной регуляции годичных циклов, участвуя в работе механизма песочных часов, так и в экзогенном контроле сезонного развития, опосредуя воздействие сигнальных экологических факторов, в особенности фотопериода, на колонию муравьев. Полнота возможной регуляции рабочими наступления и прекращения диапаузы широко варьирует у различных видов муравьев от весьма ослабленного влияния до почти абсолютного контроля, когда физиологическое состояние рабочих однозначно определяет судьбу выкармливаемых ими личинок и существенно воздействует на цариц. В последнем случае рабочие, находящиеся в активном физиологическом состоянии, способны прерывать диапаузу как личинок, так и цариц, и обеспечивать рост, развитие и окукливание большинства личинок; в то же время диапаузирующие муравьи препятствуют развитию и метаморфозу даже перезимовавших, т.е. прошедших холодовую реактивацию личинок, и индуцируют у них диапаузу, а также способствуют прекращению яйцекладки и возникновению диапаузы у цариц.

13. Установлено, что у муравьев Муrmica рабочие-фуражиры воспринимают фотопериодические условия во время пребывания вне гнезда и передают эту информацию рабочим, царицам и личинкам, находящимся внутри гнезда в постоянной темноте, регулируя таким образом их развитие и физиологическое состояние. Фотопериодические реакции, контролирующие процессы развития, могли возникнуть у муравьев лишь при наличии эффективных механизмов социальной регуляции, обеспечивающих опосредованное воздействие фотопериода на всех членов колонии.

14. Одним из механизмов социальной регуляции развития является выделение рабочими Myrmica летучего феромона-активатора, который воздействует на других особей и служит для них сигналом о длинном дне и стимулом к бездиапаузному развитию. Это вещество является единственным известным феромоном-праймером, воспринимаемым насекомыми дистантно. Вторая форма регуляции наступления и прекращения диапаузы реализуется через поведение рабочих, ухаживающих за личинками. При этом ведущую роль, вероятно, играет не кормление личинок как таковое, а тактильные воздействия: недостаточно интенсивная тактильная стимуляция со стороны диапаузирующих муравьев вызывает наступление у личинок диапаузы и, напротив, высокий уровень тактильной стимуляции, обеспечиваемый физиологически активными рабочими, приводит к прекращению диапаузы и возобновлению развития.

15. Физиологическое состояние колонии муравьев определяют не только и не столько прямые воздействия внешних экологических факторов, но, прежде всего, механизмы социальной регуляции развития и поведения, основанные на взаимодействии и взаимовлиянии особей, образующих эту колонию. На смену индивидуальному приспособлению одиночных насекомых к сезонной динамике факторов внешней среды у муравьев пришли механизмы коллективной адаптации колонии. При этом синхронизация годичного цикла развития с сезонным ритмом климатических условий происходит на уровне колонии муравьев как самоорганизующейся живой системы, а отдельные особи подстраиваются под годичный ритм колонии благодаря наличию социальных механизмов регуляции.

16. Гетеродинамные годичные циклы развития у муравьев, обитающих в зонах умеренного и холодного климата, могли возникать в эволюции двумя путями. Субтропический, или квазигомодинамный путь эволюции основан на прямом приспособлении гомодинамных видов, проникающих из тропических районов Земли в субтропики и далее в зону умеренного климата, к воздействию холода в зимнее время года. При этом у них сначала появляется способность перезимовывать в состоянии холодового оцепенения, т.е. возникает квазигомодинамность, а затем сезонное развитие становится гетеродинамным с экзогенной индукцией олигопаузы. Вероятно, в дальнейшем при заселении районов с еще более холодным климатом такие виды могли приобретать облигатную диапаузу и становиться эндогенно-гетеродинамными. Тропическим, или преадаптационным путем шла эволюция видов, которые уже обладали настоящей диапауэой и гетеродинамностъю и поэтому могли довольно легко проникать в субтропики и далее в зону умеренного климата, используя свою способность диапаузировать для переживания холодной зимы. Там же в тропиках могли сформироваться как экзогенные, так и эндогенные механизмы регуляции диапаузы, которые в новых условиях были использованы для синхронизации возникновения диапаузы с наступлением холодного сезона года.

17. В цепом для эволюции сезонно-циклических адаптаций муравьев характерно наличие отдельных корреляций между типами сезонных стратегий, структурой и регуляцией годичных циклов развития, с одной стороны, и филогенией таксонов, с другой, но не менее распространенным оказывается отсутствие таких связей, т.е. возникновение существенных различий в структуре и регуляции годичного цикла между близкими видами или, напротив, параллельное и независимое формирование очень сходных адаптаций в разных филогенетических ветвях. Важной особенностью муравьев, отличающей их от всех исследованных групп одиночных насекомых, является исключительно большой удельный вес эндогенных механизмов в системе регуляции сезонных циклов развития. Вероятная причина этого заключается в ограниченности возможностей использования муравьями фотопериода как универсального сигнального регулятора годичного цикла. В эволюции сеэонно-циклических адаптаций муравьев прослеживается отчетливая тенденция к усилению эндогенной компоненты в регуляции годичных циклов развития с продвижением на Север. Виды с эндогенно-гетеродинамными циклами явно доминируют в зонах умеренного и холодного климата. Популяции муравьев в районах Крайнего Севера отличаются эндогенно укороченным сезонным циклом развития и облигатной диапаузой личинок при полном отсутствии быстрого расплода.

 

Характеристика основных типов годичных циклов развития муравьев

Тип цикла		Гомодинамный	Квази-гомодинамный	Экзогенно-гетеродинамный	Эндогенно-гетеродинамный
Характер сезонного развития и зимовки		Все стадии развития круглый год; адаптаций к зимовке нет	Зимуют все стадии развития, но при этом расплод может вымирать частично или полностью	Зимуют все стадии развития, кроме куколок, или только личинки в диапаузе	Зимовка с личинками в диапаузе или без расплода
Формы зимнего покоя (диапаузы)	личинок	Задержек развития нет	Холодовое оцепенение при температурах ниже порога развития	Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой	Факультативная диапауза (эудиапауза), индуцируемая внешними факторами
	имаго	Задержек развития и форм физиологического покоя нет	Холодовое оцепенение при температурах ниже порога развития	Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой	Облигатная диапауза (парапауза)
	колонии	Задержек развития и форм физиологического покоя нет	Холодовое оцепенение при температурах ниже порога развития	Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой	Облигатная диапауза (парапауза)
Особенности регуляции цикла развития		Неограниченное развитие в оптимальных условиях, гибель при температурах ниже порога развития	Неограниченное развитие в оптимальных условиях, способность выживать при температурах ниже порога развития	Неограниченное развитие в оптимальных условиях, экзогенная индукция диапаузы	Развитие ограничено эндогенным таймером, внешние сигнальные факторы играют корректирующую роль
Области распространения		Тропики, теплые субтропики	Субтропики и зона теплого умеренного климата	Субтропики и южная часть зоны умеренного климата	Тропики, субтропики и зона умеренного климата вплоть до Крайнего Севера